Новият тим на Александър Тунчев – Лестър Сити, е основан през 1884 г. под името Лестър Фоус, тъй като първоначално играе на терена на „Фоус Роуд”. Сред основателите на клуба е група младежи от библейския клас към църквата „Свети Иманюел”.

До създаването на Футболната Асоциация клубът играе в местните лиги, като домакинства на пет различни игрища. Пред 1888 г. Лестър показва амбициите си като футболен клуб и наема своя първи професионален футболист – Хари Уеб от Стафорд Рейнджърс. Заплатата на Уеб е... 12,5 паунда седмично.

През 1891 г. клубът се мести на легендарния „Филбър Стрийт”, а само три години по-късно е поканен да участва във Втора дивизия на Футболната лига. В първия си мач в Лигата тимът губи с 3:4 от Гримзби, но само седмица по-късно печели първата си победа, като тя идва срещу Родъръм. През същия сезон Лестър записва и своята рекордна победа - 13:0 над Нотс Олимпик в квалификационен мач за ФА къп. Сезон 1907/08 клубът завършва на второ място и печели промоция в елита. В първа дивизия обаче престоява едва един сезон, като регистрира и рекордната си загуба – 0:12 от Нотингам Форест.

По време на Първата световна война клубът изпитва известни финансови затруднения и е реформиран в Лестър Сити. През сезон 1924/25 отново е спечелена промоция за Първа дивизия, а само 4 сезона по-късно е постигнато и най-високото класиране в историята на тима – второ място в елита, където шампион е Шефилд Уензди.
Лестър запазва традицията си да се лута между първа и втора дивизия и в годините след Втората световна война.

През 1948 г. на клубната емблема е поставено изображение на лисица и така се слага началото на прякора на клуба. През 1971 г. „лисиците” отново печелят промоция в елита и неочаквано добиват правото да спорят за „Чарити Шилд”.

Шампионът на Първа дивизия Арсенал е зает с участие в евротурнирите, така лидерът от Втора дивизия Лестър се изправя срещу носителя на ФА къп Ливърпул и побеждава с 1:0. Историята обаче продължава да е еднообразна за „лисиците”, които се лутат между елитното и долното ниво на английския футбол.

В периода 1995-2000 г. начело на тима е Мартин О’Нийл, който в момента е мениджър на Стилиян Петров в Астън Вила, а двамата работиха заедно и в шотландския Селтик.
В началото на сезон 2002-03 Лестър напуска стария „Филбър Стрийт” и се мести на модерния „Уокърс Стейдиъм”. Съоръжението носи името на местна фирма, производител на картофен чипс, която е откупила това право за период от 10 години.

На 13 февруари 2007 г. бившият собственик на Портсмут Милан Мандарич купува клуба на цена от 6 милиона паунда. От лятото на 2007 г. в тима играе и българинът Радостин Кишишев. Следващият сезон 2007-08 обаче завършва с изпадането на Лестър от второто ниво на английския футбол.

Така „лисиците” напускат елитната компания от 9 тима, които никога в историята си не са играли в лига, по-ниска от втора дивизия.